Sistema fotoneuroendocrino y fotorrecepción
no visual
Antonio Jesús Jiménez Lara y José
Manuel García Fernández
La luz ambiental no sólo ayuda a los organismos a reconocer
las formas que lo rodean, sino también influye en actividades fisiológicas
y conductuales y en el mantenimiento de ritmos biológicos con diferentes
periodicidades, como son las diarias o anuales. En este segundo sentido
es de crucial importancia el sistema fotoneuroendocrino.
El concepto de sistema fotoneuroendocrino fue propuesto por Scharrer
(el descubridor de la neurosecreción) en 1964. Este sistema se encarga
de integrar información intrínseca y extrínseca para
el control de las funciones autónomas en organismos invertebrados
y vertebrados. Dicho control va mediado por una parte del sistema óptico
diferente del de la visión y reflejos ópticos. Se puede considerar,
en cuanto a vertebrados se refiere, que el sistema fotoneuroendocrino estaría
en tres niveles: uno que comprende conexiones desde la retina que van hacia
áreas concretas del hipotálamo (retino-hipotalámicas);
otro localizado en otras regiones del diencéfalo; y el órgano
pineal. Cada uno de tales niveles posee células que llevarían
a cabo una foto-rrecepción no visual: en la retina para el primer
nivel nombrado; esparcidas en el diencéfalo para el segundo; y dentro
de la pineal en el tercero (figura 1).
En cuanto al órgano pineal, en vertebrados no mamíferos contiene
células directamente fotorreceptoras llamadas pinealocitos que son
parecidas a los conos de la retina, pero con una capacidad adicional de
secretar una hormona a la sangre, llamada melatonina, en función
a la luminosidad ambiental. En cambio, en mamíferos, los pinealocitos
han perdido su capacidad fotorreceptora pero siguen secretando melatonina,
aunque en este caso la información de la luminosidad accede por
una vía indirecta desde la retina.
Las conexiones retinohipotalámicas llevan una información
desde células retinianas hasta dos áreas llamadas núcleo
supraquiasmático y núcleo intergeniculado. El núcleo
supraquiasmático funciona como un sistema marcapasos que se sincroniza
mediante la información luminosa y es capaz de controlar los ritmos
circadianos, llamados así por tener una periodicidad aproximada
de un día. Dentro de este sistema, uno de los interrogantes planteados
es saber cuál célula de la retina es la responsable de una
fotorrecepción que no es para la visión, sino para informar
al hipotálamo y al marcapasos circadiano. Esa célula podría
ser una clase de cono o bastón o un tipo de célula especial
no reconocida hasta ahora. Para resolver este problema existen dos modelos
animales interesantes. En primer lugar aminales como el topo, que son prácticamente
ciegos y presentan una correcta sincronización de sus ritmos circadianos.
El segundo modelo es el de unos ratones con una mutación llamada
rd (de retinal degeneration) que afecta a la subunidad a de la fosfodiesterasa
del GMPc, enzima que interviene en la fototransducción. Los animales
con dicha mutación en homocigosis son a los pocos días de
edad totalmente ciegos, pero en cambio presentan una adecuada sincronización
de sus ritmos circadianos. El estudio de estos ratones parecía por
tanto adecuado para investigar cuáles son las células responsables
de la fotorrecepción no visual en la retina de mamíferos.
Un resultado sorprendente es que en sus retinas desaparecen conos y bastones
de amplias regiones, pero permanecen unos 2.000 conos en una parte concreta.
Si se corta el nervio óptico que conecta estos fotorreceptores con
el núcleo supraquiasmático, desaparecen los ritmos circadianos.
Curiosamente, el modo en el que quedan estas células es muy semejante
al de ciertas enfermedades de ceguera en humanos y en otros modelos animales.
A diferencia del conocimiento que se tiene de estos dos niveles, el
tercer nivel, el llamado de los fotorreceptores diencefálicos o
"profundos" del encéfalo es casi enigmático. Estos fotorreceptores,
que se encuentran en todos lo vertebrados excepto en mamíferos,
influyen en los ritmos biológicos y también en actividades
no rítmicas que son respuestas fisiológicas y de comportamiento
a la luz. La primera evidencia de su existencia se tuvo en 1911, cuando
Karl von Frisch comprobó en el pez Phoxinus phoxinus cambios
en la pigmentación de la piel dependiendo de la luz que se mantenían
aún después de la extirpación de los ojos y el órgano
pineal. En cambio, la provocación de lesiones en el diencéfalo,
en áreas cercanas a los ventrículos cerebrales, anularon
dichas repuestas. Posteriormente, Scharrer encontró en este mismo
pez que también mediaban reflejos de natación y alimentación.
Una cantidad considerable de luz es capaz de atravesar el cráneo
y parte del encéfalo, inadecuada para dar una información
visual, pero suficiente para revelar los niveles de iluminación
ambiental. Sucesivamente, en los años 30, aparecieron observaciones
similares en lampreas, anfibios, reptiles y aves. Son importantes los trabajos
llevados a cabo en gorriones por Menaker y sus colaboradores entre los
años 60 y 70, ya que renovaron el interés por estos fotorreceptores.
Hoy en día todavía se especula sobre la localización
de los fotorreceptores encefálicos.
En una región muy concreta del encéfalo del lagarto Anolis
carolinensis, se ha determinado la presencia de pigmentos fotorreceptores
como los que poseen los conos y bastones de la retina. Se ha comprobado
que la luz provoca los pertinentes cambios moleculares a la parte de estos
pigmentos que deriva de la vitamina A, del mismo modo que ocurre en la
fotorrecepción visual. Las células que se detectaron conteniendo
estos fotopigmentos estaban cerca de los ventrículos, en contacto
con el líquido cefalorraquídeo. Del mismo modo, se ha podido
comprobar en tres especies diferentes de lampreas adultas, la existencia
de células localizadas en áreas diencefálicas concretas,
contactando con el ventrículo, poseedoras de pigmentos fotorreceptores
y moléculas implicadas en la fototransducción y en la fotoadaptación.
Células con estas características están siendo encontrandas
en áreas concretas del diencencéfalo en numeras especies
de peces, anfibios, reptiles y aves.
Parece ser que los tipos celulares que llevan a cabo la fotorrecepción
no visual, independientemente de donde se encuentren (retina, órgano
pineal y diencéfalo), muestran una característica común:
la de estar cerca del ventrículo y contactar con el líquido
cefalorraquídeo. El hecho de contactar con el líquido cefalorraquídeo
es considerado un característica neuronal primitiva. Por eso Vigh-Teichmann
y Vigh definieron a estas células como protoneuronas (figura 2).
Un hecho tan fundamental como la sincronización fisiológica
y de comportamiento en relación con la luminosidad ambiental se
habría establecido pronto y perdurado en la evolución del
sistema nervioso central.
Antonio Jesús Jiménez Lara es profesor titular
de la Universidad de Málaga; José Manuel García Fernández
es profesor Titular de la Universidad de Oviedo